當小日本飛機在第58特混艦隊上空如同殘花敗葉一樣紛紛墜落的同時，第1機動艦隊自身也遭到了意料之外的重大損失。前文之中已經提到過，小澤治三郎的旗艦「大鳳」號在起飛第二波攻擊機群的時候，曾經被1條美軍潛艇發射的魚雷命中，這條魚雷正是來自於美軍「大青花魚」號潛艇。
「大鳳」號當初是作為日本二戰主力翔鶴級航母的後續艦型而設計製造的，於1941年7月10日動工建造，它最終成為了日本海軍在太平洋戰爭期間建造的最後一艘正規大型航母（之後的「信濃」號是由大和級戰列艦的3號艦改裝而成，並不是正規航母）。由於在中途島海戰之中小日本的4艘航母都是因為遭到美軍轟炸機的俯衝攻擊而最終沉沒，所以日軍方面決定加強「大鳳」號的飛行甲板防護，使得它後來成為了日本海軍之中第1艘在飛行甲板上面安裝防護裝甲的航母。「大鳳」號除了擁有100毫米厚的裝甲飛行甲板之外，還採用了封閉式機庫，而且飛行甲板與機庫頂板之間有0.7米的空間，可以防止炸彈穿透飛行甲板危及上層機庫，另外「大鳳」號還擁有先進的區域火災控制和自動噴水滅火系統，完全可以承受住500公斤炸彈的直接攻擊。
在「大鳳」號於今年3月7日投入服役的時候，無論是海軍造船廠的工人，還是小日本海軍省的官員將領，都對它寄予厚望，當時甚至還有人在「大鳳」號機庫後壁上面手書「天下第一艦」五個大字。老實說，「大鳳」號這艘精銳航母一改小日本航母的傳統設計風格，採用了多種創新設計，集技術精華於一身，尤其重點強化了裝甲防禦能力，的確有值得驕傲的本錢，所以小日本海軍也因此狂妄地將其吹噓為「不沉之航母」。但結果就是「大鳳」號這麼一艘強調生存性和高防護的大型重裝甲航母，沒想到它在第一次出戰的時候就因為一次本來並不致命的魚雷攻擊而導致油氣洩漏，最終引發大爆炸而葬身大海，實在堪稱悲劇。
就像我們老話所說的那樣，顧頭不顧腚，小日本萬萬沒有想到這次「大鳳」號居然鬼使神差地偏偏遭到了美軍「大青花魚」號潛艇來自水下的魚雷攻擊。我們大家都知道所有艦艇的水下部位都比較薄弱，「大青花魚」號發射的魚雷在「大鳳」號水線以下爆炸之後，猛烈的震動造成前部升降機發生故障，導致艦載機沒辦法起飛，於是「大鳳」號的艦員們急忙用各種材料填補升降機口，試圖恢復起降能力。然而由於「大鳳」號的輸油管道也被魚雷爆炸所震裂，而且航母所使用的產自婆羅洲的原油揮發性很強，結果導致原油蒸汽開始逐漸從輸油管道的裂口裡面大量揮發出來，並且在通風性極差的封閉機庫裡面逐漸集聚。當「大鳳」號的損害管理單位發現這個情況之後做出了一個相當錯誤的決定，他們採取了強制通風措施，結果導致不斷有人因為吸入有毒蒸汽而當場暈倒。其實當時最有效的辦法就是拆除前部升降機口的堵塞物，使前後升降機口之間實現自然通風，但是為了不妨礙艦載機的起飛出擊，「大鳳」號並沒有採取這個措施。結果到了後來揮發的油氣在「大鳳」號艦體裡面不斷堆積，這些氣體由少而多，大量聚集，「大鳳」號也因此變成了一顆在海面上漂浮著的定時炸彈。
不過「大鳳」號還並不是第1機動艦隊裡面首先沉沒的航母，上午9點48分，在「大鳳」號被美軍魚雷命中一個半小時之後，從菲律賓海域一路跟蹤機動艦隊的美軍「刺鰭」號潛艇突破了日軍護航艦隻的警戒，向「翔鶴」號發動了攻擊。由於負責保護「翔鶴」號的日軍驅逐艦聲納裝備比較落後，在擁有眾多日艦活動的這片海域根本沒辦法及時發現美軍潛艇的逼近，這就使得「刺鰭」號從容地在「翔鶴」號右舷前方1100米處佔據了有利發射陣位，對著小日本航母齊射了6條魚雷。
「翔鶴」號最終被4條魚雷直接命中，其中第1條魚雷命中了航母的航空汽油罐，第2條魚雷在航母的3號和5號鍋爐艙之間爆炸，第3條魚雷命中了航母前方艦體內部的彈藥庫，第4條魚雷則命中了距離航母艦艏不到20米的地方。曾經在「翔鶴」號上面服役的日軍老兵杉山正彥海軍上士在戰後向人們回憶了當時的場景：「船體劇烈地搖晃了一下，我感覺自己的身體從飛行甲板上面給拋起了30厘米高。我是在『翔鶴』號離開橫須賀基地那天作為飛行專業士官被派遣上艦的，我需要對飛行甲板上面所有的工作全面負責。魚雷爆炸的時候，四根3厘米直徑的升降機纜繩全部都斷了，升降機隨即掉了下來，機體的粉碎聲震耳欲聾。不久之後，在落下的升降機和防水壁之間的狹窄空間裡面，火苗冒了出來，雖然消防隊員拚命撲救，但是火勢還是越燒越大。最後，馬達間開始進水，馬達也隨之停了下來，想要進行還擊已經不可能了。」
如同杉山正彥所言，「翔鶴」號這艘身經百戰的小日本功勳航母頃刻之間就變成了一座人間地獄，熊熊烈火不斷地從被炸開的航空汽油罐裡面噴射出來，火焰一路往上竄到了位於艦橋上面的飛行員待命室，燒傷了不少呆在裡面的小日本飛行員。大火穿過機庫甲板，引爆了停在那裡的幾架艦載機，並且順便把「翔鶴」號的中部升降機也給徹底炸毀了，升降機從滑軌上面脫落下來，把幾個倒霉的小日本操作手當場砸死。由於「翔鶴」號正在進行艦載機加油作業，所以燃油管道裡面充滿了航空燃油，火焰立刻沿著這些管道大肆擴散，最後集中到飛行甲板上面，把那裡變成了一座巨大的鋼鐵熔爐，艙壁上面那些金屬輸油管道在內外高溫的炙烤之下不斷發生爆裂，把陣陣火雨灑向了艙室的各個角落。大火最終引爆了彈藥傳送帶上面堆放著的各種彈藥，一陣轟天巨響之後，小日本艦員屍體的碎塊在飛行甲板上面隨處可見。
到了下午1點38分，「翔鶴」號的形勢已經極度惡化了，旁邊其他日艦上面的小日本士兵看到火焰從「翔鶴」號飛行甲板和升降機的破口裡面噴了出來，航母艦艏也已經幾乎和海面齊平了。「翔鶴」號艦長內籐廣義海軍大佐直到現在才終於勉強下達了棄艦命令，僥倖倖存的河源伊明海軍大尉在事後回憶了當時的場景：「海水開始湧上飛行甲板，已經沒到了我們的腳踝，我聽到艦長內籐廣義大佐在艦橋上面發出命令：『601中隊棄艦！』，我隨後大聲喊道：『601中隊站成兩排集合報數！』，所有正在參與救火的人立刻站成兩排向我報數，報數最後只報到80就戛然而止，我向艦長報告：『601中隊80人準備棄艦！』，艦長立刻命令：『準備離艦，左偏左方向，目標前方驅逐艦『時津風』號，大家一定要堅持到底！』，於是我們開始排成兩列，依次跳進海裡面。就在這個時候，有4個人圍在我的周圍說他們不會游泳，他們都是比我年輕的應徵入伍不久的新兵。我也沒有什麼好辦法，只能安慰他們說道：『你們用不著游泳，浮在水面就行了，救生材料會自己漂過來的，一定要堅持到救援船到來。』但是我卻不敢問他們能不能在水裡面浮著。」
2點10分，1枚不知道是在翻滾之中觸發了引信還是被烈火燒穿了彈殼的炸彈在「翔鶴」號機庫前部爆炸了，艦體內部積聚的可燃氣體瞬間就被引爆了。「翔鶴」號旁邊日艦上面的人們看到火苗從航母的每一個焊接縫隙處溜了出來，然後逐漸連成一片。最終，「翔鶴」號這艘25000噸的鋼鐵巨艦在沖天烈焰之中被炸成了一堆扭曲的金屬部件，在耀眼的火球之中結束了自己罪惡而可恥的一生，艦上1271名小日本官兵與艦同亡，僅有不到400人倖存下來（「翔鶴」號的技術參數如下：標準排水量25600噸，滿載排水量33200噸，艦長257.5米，艦寬26.2米，吃水8.87米，最大航速34.2節，續航力9700海里／19節，艦員編制1690人，裝備127毫米雙聯裝高射炮16門、25毫米三聯裝機關炮45門，艦載機84架）。
不過成功擊沉「翔鶴」號的美軍「刺鰭」號潛艇也遭到了日軍驅逐艦長達3個小時的連續追蹤，潛艇總共承受了105枚深水炸彈的攻擊，不過「刺鰭」號最終還是頑強地憑借其靈活的機動性能擺脫了日艦的攻擊，帶傷返回了塞班島基地。
就在「翔鶴」號沉沒之後不久，下午2點32分，在被美軍魚雷命中5個小時之後，「大鳳」號機庫裡面積聚的原油蒸汽被艦載機降落時候產生的火花給點燃，從而引發了大爆炸。濃煙烈火從機庫裡面不斷噴出，火勢隨之開始迅速蔓延，大火甚至把「大鳳」號飛行甲板的裝甲都燒得嚴重扭曲變形。不斷蔓延的大火最終引爆了彈藥艙，使得「大鳳」號內部開始出現接二連三的大爆炸，航母火焰沖天，聲聞數十里，艦體也開始迅速傾斜。
眼看著日軍的攻擊機群還沒有好消息傳回來，而身邊的3艘大日本帝國海軍碩果僅存的大型艦隊航母又在轉眼之間失去了2艘，絕望不堪的小澤治三郎想要和「大鳳」號同歸於盡。但是在參謀長小林秀俊海軍少將的極力勸諫之下，小澤治三郎最終還是下令放棄「大鳳」號，自己則親手帶著裕仁天皇的畫像轉移到了「羽黑」號重巡洋艦上面，同時命令在「大鳳」號旁邊護航的「若月」號驅逐艦靠近救援航母艦員。
在小澤治三郎率領第1機動艦隊司令部的人員撤離之後，熊熊燃燒的大火很快就引爆了「大鳳」號上面的彈藥庫，一陣驚天動地的大爆炸之後，航母立刻開始了毫無希望的傾斜，艦尾也開始迅速下沉。4點28分，帶著出師未捷身先死的遺憾，「大鳳」號這艘才剛剛投入服役3個月的新型裝甲航母，連同艦上的1650名日軍官兵一起葬身在馬裡亞納群島以西洋面的萬丈深淵之中，小日本海軍在太平洋戰爭之中建造的這艘最現代化的航母，就這樣永遠沉沒了（「大鳳」號的技術參數如下：標準排水量29300噸，滿載排水量37300噸，艦長260.6米，艦寬27.7米，吃水9.67米，最大航速33.3節，續航力10000海里／18節，艦員編制1750人，裝備100毫米雙聯裝高射炮12門、25毫米三聯裝機關炮66門，艦載機62架）。
對於小澤治三郎來說，6月19日這一天真可謂是他有生以來最悲哀淒涼的日子，儘管機動艦隊成功地避開了美軍飛機的攻擊，但是美日雙方誰也沒有想到2艘小小的美軍潛艇卻居然取得了如此令人驚異的巨大戰果。在一天時間裡面，小澤治三郎接連損失了2艘大型航母和315架艦載機（其中有77架飛機是隨艦被毀），而第58特混艦隊除了幾艘軍艦受了輕傷之外，就只損失了29架艦載機。雙方戰績如此懸殊，但是身為日軍戰場指揮官的小澤治三郎對此竟渾然不知，因為返航之後的小日本飛行員都大肆誇大戰果，謊稱已經擊沉數艘美軍航母云云。小澤治三郎根據飛行員的謊報而顯得有些盲目樂觀，他以為即使那些沒有返航的日軍艦載機也一定是飛往關島和羅塔島機場補充燃料彈藥去了，在收回第四波攻擊機群之後，小澤治三郎命令機動艦隊暫時取道西北航向，準備暫避一時，在20日完成加油作業之後，再傾盡全力和特混艦隊決一雌雄。